La década de 1920 finalizó con la creación del campeonato de liga en la temporada 1928-29. Este hecho coincidió con uno de los momentos más dulces de la historia del Athletic, que durante la década de 1930 ganó ocho títulos en seis años. Según la página oficial del club, disputó 89 partidos y marcó 83 goles, además de ganar cuatro títulos de Copa y cinco campeonatos regionales. También fue subcampeón de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo. Tras quedar subcampeón de Liga en la temporada 1969-70, se alzó con el título de Copa de 1972-73 y, en la temporada 1976-77, logró llegar a la final de la Copa de la UEFA tras eliminar a equipos como el A. C. Milan, el F. C. Barcelona o el Borussia Mönchengladbach. Los partidos ante ambos equipos se consideran un clásico de la liga española al haberse dado desde la creación de la competición, si bien, debido a la gran diferencia de nivel existente entre estos dos clubes y el resto en los últimos tiempos, ya no tienen la repercusión de antaño.
El nuevo equipo estaba formado por jóvenes promesas provenientes del filial y de otros equipos vascos: en la portería Carmelo sucedió al laureado Lezama, el resto del equipo lo conformaban Garay, Orue, Canito, Mauri, Maguregui, Artetxe, Marcaida, Arieta, Uribe y Gaínza, único superviviente de la antigua delantera y capitán del equipo. El Athletic logró formar un grupo sólido, con lo que forjó la que sería la «segunda delantera histórica» del club, formada por Iriondo, Venancio, Zarra, Panizo y Gaínza. Durante los últimos años de la década de 1920, el Athletic fue reclutando a los mejores talentos del fútbol vizcaíno. Tras una década de pocos logros, en la década de 1970, el Athletic volvió a la senda de los éxitos. Zábalo. Aquella temporada el Athletic concluyó la liga invicto. Sin embargo, debido a la gran cantidad de partidos y a las pocas rotaciones realizadas por Bielsa, el equipo llegó al final de temporada con un gran desgaste físico, lo cual perjudicó al equipo en la recta final de la temporada, que perdió las dos finales por sendas goleadas (3-0 contra el Atlético de Madrid en la Liga Europa, camiseta real sociedad y el mismo desenlace en la final de Copa ante el F. C. Barcelona).
La inesperada derrota del Betis en casa frente al Elche ha generado la posibilidad de que, si los donostiarras ganan esta noche, adelantarán a los andaluces y se pondrían a solo dos puntos del Barcelona (que aún tiene un partido pendiente) y a tres del Atlético de Madrid. El conjunto txuri-urdin encara esta 36ª jornada con la necesidad de romper su mala dinámica y sumar tres puntos vitales. Llegó entonces una época exitosa para el Athletic, en la que conquistó tres veces consecutivas la Copa del Rey, en 1914, 1915 y 1916 respectivamente, y fue considerado el mejor equipo de España por la prensa nacional. Asimismo, era habitual que en los partidos de la Copa del Rey, el Athletic alinease a jugadores de la sucursal de Madrid. Tras superar una dura crisis institucional, que casi le cuesta su disolución, el Athletic debutó, ese mismo año, en la recién creada Copa del Rey, proclamándose campeón, título que repitió al año siguiente. En 1960, el Athletic vendió al veterano defensa Garay al F. C. Barcelona por 5’5 millones de pesetas, lo que supuso la primera venta millonaria de la historia del club.
Cabe mencionar que durante la temporada 2009-10 no portó ninguna publicidad a excepción de un partido frente al F. C. Barcelona en el que mostró el lema «FUERZA CHILE» en apoyo a las personas que sufrieron el Terremoto de Chile de 2010 y en memoria de los fallecidos por dicho sismo. Barcelona y Real Sociedad se miden este domingo 21 de marzo a las 3:00 p.m. Alexander Isak (Real Sociedad) remate con la derecha desde el lado izquierdo del interior del área. Este trofeo se bautizó con el nombre de Copa de la Coronación, y está considerado como el precursor de la Copa del Rey. En la temporada 1967-68, el goleador del equipo, Fidel Uriarte, se hizo con el Trofeo Pichichi con tan solo 23 años. Cabe reseñar que en 1975, Carlos Ruiz Herrero obtuvo el último trofeo pichichi para un jugador rojiblanco. Con el dinero de esta venta se construyó en San Mamés la tribuna norte, bautizada como “Tribuna Garay” en honor al mítico jugador. El campo de Lamiaco en el municipio de Lejona puede considerarse como el primer terreno de juego en el que jugó el Athletic Club. Entre 1917 y 1919 el Athletic pasó por un tiempo de crisis institucional, durante el cual no llegó a participar en la Copa del Rey (en su lugar acudieron el Arenas en 1917 y 1919, y el Real Unión en 1918; ambos se proclamaron campeones).