El éxito de la primera edición de la Copa desembocó en la creación por parte de estudiantes vascos en Madrid, como Enrique Allende y Ricardo de Gondra del Athletic Club (sucursal de Madrid), si bien funcionaron como entidades distintas, con presidentes y asambleas generales propias. Fue bajo la primera presidencia de Florentino Pérez (2000-06) en la que el club estableció unos nuevos parámetros de dirección con los objetivos de convertirse en el club de fútbol profesional más valioso del mundo tanto deportiva como económicamente. El 13 de julio, apenas días después de la oficialización de la sección, se presentó la que fuera la primera plantilla profesional de su historia. Fue incrementando su valor hasta ser la primera entidad deportiva no solo de fútbol sino de cualquier deporte del mundo en 2015 y 2016, superando a otras sociedades norteamericanas que se antojaban inalcanzables, con un valor de 2 990 millones de euros.
A ella se incorporaron numerosas jugadoras de gran proyección en España, con el objetivo de ser cuanto antes uno de los equipos referentes del país. Muestra del crecimiento social del club es la creación de peñas fuera de España, en lugares como Andorra, Uruguay, Japón, Francia, Brasil, Suecia o Australia. El Rey de Copas comenzó el siglo XXI con buen pie, finalizando como subcampeón del Clausura 2000, siendo Bruno Marioni el segundo goleador del torneo con 13 goles. Estos tornaron en una etapa decisiva de la temporada en la que el equipo perdió comba con los primeros clasificados del campeonato de liga y quedó a expensas del último encuentro de la fase de grupos de la Liga de Campeones para dilucidar su clasificación. El 4 de octubre el equipo femenino disputó el primer partido oficial de su historia, correspondiente al campeonato nacional de liga. El proceso se hizo oficial en la Asamblea General de Socios del Athletic Club de Madrid el 4 de octubre de 1924, en el cual el club madrileño reformó completamente los estatutos y reglamentos, eliminando toda mención a la dependencia con el club bilbaíno.
El conjunto rojiblanco no mejoró el juego mostrado y volvió a caer derrotado por 1-2. De esta manera el Athletic se despidió de la Europa League con una impresionante pañolada por parte de la afición. ↑ «Europa League | Athletic de Bilbao 1-0 Lokomotiv de Moscú | Muniain mete con su gol al Athletic en octavos de la Europa League (1-0) – RTVE.es». Sí se produjo el hecho en la jornada siguiente cuando Asllani cabeceó un centro de Kenti Robles para anotar el 0-1 del encuentro frente al Valencia Club de Fútbol que finalizó con empate a un gol en la Ciudad Deportiva de Paterna. Sí destacó la vuelta al club de su excapitán Iker Casillas, quien tras retirarse después de cinco años en el Futebol Clube do Porto regresó a Madrid como asesor del presidente. La sueca Asllani fue la máxima referente al anotar ocho goles con los que se situó como máxima realizadora del campeonato.
0,0 desde 2016, lo que denota su inmejorable solvencia y valor de máxima calidad crediticia para las entidades financieras. Fue por tanto la primera oportunidad en la que el club tuvo dos secciones profesionales en las respectivas máximas categorías del fútbol español. En febrero el equipo femenino disputó por primera vez en su historia la Copa de la Reina, la competición más antigua del fútbol español de la categoría. A diferencia de las competiciones masculinas, la pandemia provocó la cancelación del campeonato, finalizando en décima posición y manteniendo así la categoría antes de hacerse efectiva el 1 de julio la conversión definitiva en la sección femenina de fútbol del club. Todo esto implica, no una deuda sino una posición de liquidez neta, o que cualquier otro tipo de deuda del club (bruta) es asumible en parámetros de solvencia gracias a su patrimonio y tesorería. La venta erradicó la deuda del club, allanando el camino para comprar los jugadores más caros del mundo, como Zinedine Zidane, Luís Figo, Ronaldo Nazário o David Beckham entre otros, y que fueron catalogados por la prensa como «los galácticos».